W części archeologicznej znajdują się najstarsze pamiątki osadnictwa na Ziemi Piskiej. Jednym z najciekawszych obiektów historycznych w zbiorach są możdżenie tura, wydobyte z rzeki Pisy podczas budy przeprawy mostowej w 2009 roku. Wiek znaleziska, określonego metodą radiowęglową, oceniono na 3750 lat. Ostatnie puszczańskie tury padły pod koniec XVII wieku.
Wiedza o dziejach Ziemi Piskiej jest ograniczona, szerszych badań archeologicznych na tym terenie nie prowadzono, a wszelkie odkrycia miały raczej charakter przypadkowy. Jedno z takich odkryć miało miejsce w 1985 roku w Piszu przy ulicy Okopowej, gdy podczas prac ziemnych natrafiono na dwa groby popielnicowe wojowników pruskich, pochodzące z okresu wpływów rzymskich (I-III w. n. e.), opisane przez Mirosława Hoffmanna jako Nekropola Galindai.
W podobnym okresie na mazurskich jeziorach budowano osady nawodne, które miały chronić mieszkańców przed napadami innych plemion, dawać łatwy dostęp do wody pitnej oraz żyznych gleb na brzegach jezior. W muzeum prezentowana jest osada nawodna odkryta w XIX wieku na jeziorze Orzysz. W centralnej części sali znajduje się także makieta piskiego zamku zrobiona na podstawie projektów Niclasa de Kempa z 1602 roku.