Ekspozycja poświęcona dziejom miasta to głównie elementy znamienne dla jego rangi i roli jakie ono spełniało na przestrzeni siedmiu wieków istnienia. Rozwój rzemiosła, handlu i kultury zapewniony był dzięki patronatowi królewskiemu, którego obecność zobaczyć możemy w eksponowanych pergaminowych dokumentach. Najstarszy z nich, z roku 1531 wystawiony był dla cechu szewskiego przez króla Zygmunta Starego.

Na wystawie znajduje się też makieta królewskiego zamku, którego szczątki od niedawna, po badaniach archeologicznych[1] ocenione zostały jako największa realizacja zamku - królewskiej rezydencji -  Kazimierza Wielkiego. Rangę królewskiego miejsca podkreśliły nie tylko odbywające się tu zjazdy i wizyty, ale stoczone tu walki. Dlatego też na ekspozycji prócz oryginalnych kamiennych kul armatnich nie mogło zabraknąć XIV wiecznego działa - hufnicy użytej, tu w Pyzdrach po raz pierwszy w Polsce. W tym wypadku, bombarda znajdująca się w ekspozycji muzeum jest repliką znakomicie, również "czynnie" służącą przy wielu okazjach i uroczystościach. 

Innym, równie ważnym w dziejach wydarzeniem była bitwa powstańcza stoczona pod Pyzdrami w dniu 29 kwietnia 1863 roku. Przygraniczne położenie miasta w tym czasie sprzyjało organizowaniu pod dowództwem pułkownika Edmunda Taczanowskiego oddziałów powstańczych. Graniczny słup z epoki, wspomniana - okaleczona podczas bitwy sosna są jedne z wielu pamiątek tego czasu. Ilustracją dla tych wydarzeń, w ekspozycji muzeum są zarówno liczne militaria jak i szkic do obrazu Juliusza Kossaka przedstawiający wymarsz powstańców z Pyzdr. Obraz podarowany  został przez Tymczasowy Rząd Narodowy cesarzowi Napoleonowi III za poparcie "sprawy polskiej" na forum międzynarodowym.

Ekspozycję dziejów miasta zamyka zbiór pamiątek po żołnierzach Polskiej Organizacji Wojskowej.

[1] Badania archeologiczne przeprowadzone zostały w latach 2007-2009 przez Instytut Archeologii Uniwersytetu Łódzkiego - zespół mgr Tomasza Olszackiego pod kierunkiem prof. Leszka Kajzera.