Siedzibą Muzeum Historii Włocławka są trzy zabytkowe kamienice znajdujące się w centrum średniowiecznego miasta. Dwie z nich, usytuowane przy Starym Rynku 14 i 15, wzniesione zostały około połowy XVIII w. i stanowią nieliczny, zachowany we Włocławku, przykład barokowych kamienic mieszczańskich. Trzecia kamienica, znajdująca się przy ul. Szpichlernej 19, pochodzi z XIX w. W latach 1967–1972 trwały prace budowlane i adaptacyjne, dostosowujące przestrzeń budynków do potrzeb ekspozycji stałych muzeum.

Uroczyste otwarcie Muzeum Historii Włocławka nastąpiło 3 grudnia 1972 r. W jego wnętrzach zgromadzono zabytki ilustrujące historię miasta oraz jego związki z Kujawami i ziemią dobrzyńską. Jednocześnie stało się siedzibą i magazynem zbiorów dla działów: Archeologicznego, Historycznego, Numizmatycznego i Metrologii Historycznej. W 2013 r., z powodu  koniecznych remontów, zostało zamknięte dla zwiedzających. Ponowne otwarcie Muzeum Historii Włocławka miało miejsce 3 grudnia 2018 r. W tym dniu zostały udostępnione nowe wystawy stałe prezentujące dzieje grodu, miasta i regionu od pradziejów, aż do końca lat 80. XX w.
 
Finalnym etapem modernizacji muzeum było zorganizowanie nowych ekspozycji stałych prezentujących historię Włocławka i regionu od pradziejów do okresu PRL. W nowo zaaranżowanych wnętrzach, w układzie chronologicznym wyodrębniono dziewięć tematycznych przestrzeni ekspozycyjnych: Pradzieje Kujaw i ziemi dobrzyńskiej (12 000 p.n.e.–V w. n.e.); Początki Civitas Vladislavia (IX–XV wiek) ; W Rzeczypospolitej Obojga Narodów (XVI–XVIII w.); Niespełnione nadzieje wolności (1806–1864); W cieniu fabrycznych kominów (1816–1914); Na progu niepodległości (1914–1921); W Drugiej Rzeczypospolitej (1918–1939); W latach II wojny światowej (1939–1945); W szaro-czerwonym świecie PRL (1945–1989).
 
Zawartość ekspozycji w znacznym stopniu stanowią artefakty bezpośrednio związane z historią Włocławka. Wyjątkiem jest rozbudowana wystawa archeologiczna, na której zaprezentowano świadectwa kultury materialnej z regionu Kujaw wschodnich i ziemi dobrzyńskiej — od epoki kamienia do okresu wpływów rzymskich. Konteksty regionalne zawarte są również w kolejnych częściach ekspozycji — od średniowiecza (bitwa pod Płowcami) do okresu powstań narodowych (powstanie styczniowe na Kujawach).
 
Wystawy oparte są w całości o obiekty pochodzące ze zbiorów Muzeum Ziemi Kujawskiej i Dobrzyńskiej we Włocławku. Dużej liczbie różnorodnych rodzajowo zabytków towarzyszy bogaty materiał ilustracyjny — tekstowy, mapowy, ikonograficzny, a także rekonstrukcje panoram Włocławka zrealizowane na podstawie wyników badań naukowych, wykonywanych na potrzeby aranżacji ekspozycji stałych Muzeum Historii Włocławka.